Ban đầu được giao Vienna, ông đã được chuyển giao cho Bern, Thuỵ sĩ, cùng với phần còn lại của đại sứ quán nhân viên ngay trước khi người MỸ bước vào Chiến tranh thế Giới.[4] trong cuộc sống Sau Dulles tuyên bố đã được gọi đến bởi Lenin, tìm kiếm một cuộc họp với các đại sứ quán Mỹ, vào tháng 8, năm 1917,[4] ngày trước khi Lenin lại bỏ Thụy Sĩ để du lịch đến Saint Petersburg trên một tàu đức. Sau khi hồi phục từ năm 1918 dịch cúm ông đã giao cho phái đoàn Mỹ ở Paris hội Nghị hòa Bình, cùng với anh trai mình Foster.[4] Từ 1922-6, ông năm năm là giám đốc của các Gần Đông bộ phận của những bộ Phận của tiểu Bang.

Trong 1926, ông kiếm được một luật từ George Washington, Đại học Trường Luật và lấy một công việc tại Sullivan Và Cromwell, New York công ty mà anh trai của ông, John Foster, là một đối tác. Ông đã trở thành một người giám đốc Hội đồng quan Hệ đối Ngoại năm 1927, mới đầu tiên kể từ giám đốc Hội đồng sáng lập trong 1921. Ông là người của Hội đồng thư ký từ năm 1933 tới năm 1944.[7]

Vào cuối năm 1920 và đầu năm 1930, ông là cố vấn pháp lý, để các đoàn trên cánh tay giới hạn tại Giải của Quốc gia. Có, ông đã có cơ hội để đáp ứng với Adolf Hitler, Benito Mussolinicủa liên Xô, bộ Trưởng Ngoại giao Maxim Praha, và các nhà lãnh đạo của Anh và Pháp.[4] Trong Năm 1935 Dulles trở về từ một chuyến đi Đức kinh hoàng của đức quốc xã điều trị của người do Thái và, mặc dù anh trai của mình là phản đối, dẫn đầu một chuyển động trong các công ty luật của Sullivan Và Cromwell để đóng của họ Berlin văn phòng.[8][4] Như là một kết quả của Dulles nỗ lực, những Berlin văn phòng đóng cửa và công ty không còn kinh doanh của Đức quốc xã.[9]

Như các Đảng Cộng hòa bắt đầu chia vào cô lập và tụ phe, Dulles đã trở thành một thẳng thắn can thiệp, chạy nhưng không thành công trong 1938 cho đảng Cộng hòa ở New York là thứ mười sáu của quốc Hội Quận trên một nền tảng gọi cho việc tăng cường hoa KỲ bảo vệ.[9] Dulles hợp tác với Hamilton Cá Armstrong, biên tập viên của Ngoại giao tạp chí, vào hai sách, Chúng tôi có Thể Là Trung lập? (1936), và America có Thể Giữ Trung lập? (1939). Họ kết luận rằng ngoại giao, quân đội, và cô lập kinh tế, trong một ý nghĩa truyền thống, đã không còn có thể ở trong một ngày càng liên hệ thống quốc tế.[10][cần số trang] Dulles giúp một số người do Thái, như ngân Paul Kemper, để thoát khỏi Hoa Kỳ từ Đức quốc xã.[4]

OSS gửi đến Bern, Thuỵ sĩ trong Thế Chiến II

Sau khi nổ ra Chiến tranh thế Giới Thứ Dulles đã được tuyển dụng để làm việc ở Văn phòng của Chiến dịch Vụ và chuyển đến Bern, Thuỵ sĩ, mà ông sống ở Herrengasse 23 cho thời gian của Thế Chiến II. Như Thụy sĩ giám Đốc của OSS, Dulles làm việc trên tình báo về kế hoạch của đức và hoạt động, và thành lập rộng địa chỉ liên lạc với đức di cư kháng con số, và chống phát Xít nhân viên tình báo. Ông đã được hỗ trợ ở tình báo thu thập các hoạt động bởi Gero von Schulze-Gaevernitz, một người đức di cư. Dulles cũng nhận được thông tin có giá trị từ Fritz Kolbe, một nhà ngoại giao đức, một người mà ông mô tả như là gián điệp tốt nhất của cuộc chiến. Kolbe cung cấp tài liệu mật về đức đang hoạt động gián điệp và kế hoạch về Messerschmitt Tôi 262 máy bay chiến đấu.

Mặc dù Washington cấm Dulles từ làm cho công ty cam kết với những kẻ âm mưu của các 20 tháng 7 năm 1944 cố gắng để ám sát Hitler, những kẻ âm mưu dù sao cũng đánh hắn báo cáo về sự phát triển ở Đức, bao gồm cả sơ sài, nhưng chính xác lời cảnh báo của kế hoạch cho Hitler của V-1 và V-2 tên lửa.[4]

Dulles đã tham gia Hoạt động mặt trời Mọc, bí mật, các cuộc đàm phán trong Tháng ba năm 1945 để sắp xếp một địa phương của quân đức ở miền bắc nước Ý. Sau khi cuộc chiến ở châu Âu, Dulles phục vụ cho sáu tháng như OSS Berlin giám đốc đài và sau đó là trạm giám đốc ở Bern.[cần dẫn nguồn] Các Văn phòng của Chiến dịch Vụ được hòa tan trong năm 1945 và các chức năng của mình được chuyển đến nhà và Chiến tranh, các Ngành.

Trong những năm 1948 bầu cử tổng Thống, Dulles là, cùng với anh trai, một cố vấn, để cử viên đảng Cộng hòa Thomas E. Dewey. Các Dulles anh James Forrestal giúp hình thành các Văn phòng của Mật Phối hợp. Trong năm 1949 ông là tác giả của Dulles–Jackson–Họp báo Cáo, mà là mạnh quan trọng của Cia, mà đã được thành lập bởi những An ninh Quốc gia, hoạt Động của năm 1947. Như là một kết quả của các báo cáo, Truman tên là một giám Đốc mới của Trung tâm thông Minh, Trung tướng Walter Bedell Smith.